• Дмитрий Леонтьев •
Систематика, Микология •
Рис. 1. Упрощенный жизненный цикл слизевиков на примере миксомицета физарум белый (Physarum album). Миксомицеты размножаются спорами (1), которые переносятся ветром на большие расстояния. Когда спора попадает на влажный и теплый субстрат (мертвую древесину, почву, кору дерева), из нее выползает (2) одноклеточное существо: амеба (3) или жгутиконосец (4); последний формируется в более влажных условиях. Обе одноклеточные формы живут в толще субстрата и питаются бактериями, водорослями, простейшими или дрожжевыми грибами, заглатывая их путем фагоцитоза. И амебы, и жгутиконосцы способны делиться и сливаться (5) друг с другом, осуществляя половой процесс. В результате такого слияния всегда образуется диплоидная амеба (6). Она продолжает питаться и расти, но больше не делится, в результате чего приобретает гигантские размеры (сантиметры, а иногда — даже метры) и становится плазмодием (7). Плазмодий выползает из толщи субстрата и начинает путешествовать по лесной подстилке или побегам растений, попутно выискивая себе пищу (на этом этапе ею могут служить плодовые тела грибов, растительные остатки и т. п.). В конце концов плазмодий забирается на самый осветленный и возвышенный участок и преобразуется ( в россыпь сложно устроенных плодовых тел (9), в которых созревают новые споры. Плодовые тела миксомицетов можно собирать и хранить в гербариях. Их строение — основной источник информации для распознавания видов и построения классификаций миксомицетов. Рисунок автора
Слизевики — своеобразные амебоидные протисты, освоившие наземный образ жизни и способные к образованию сложно устроенных подовых тел. Крупнейшая и наиболее известная группа слизевиков, миксомицеты, длительное время ускользала от внимания филогенетиков. В начале 2000-х годов было установлено, что эти организмы относятся к супергруппе Amoebozoa, в пределах которой их ближайшими родственниками являются диктиостелиевые и протоспорангиевые (они же церациомиксовые) слизевики. Однако внутренняя система миксомицетов по-прежнему опиралась на морфологию плодовых тел. Первые филогенетические исследования пошатнули уверенность в адекватности традиционной классификации, но не предложили ей серьезной альтернативы. В свежем номере журнала Phytotaxa опубликована первая детальная классификация миксомицетов, основанная на молекулярно-филогенетических данных. В ней не только предложен ряд новых порядков и семейств, но и использованы иные морфологические критерии разграничения таксонов, ранее не принимавшиеся во внимание. На примере миксомицетов вновь подтверждается тезис о том, что наиболее яркие и заметные морфологические признаки являются плохими предсказателями родственных связей, поскольку имеют склонность возникать и исчезать в ходе эволюции неоднократно. Поэтому одной из важнейших задач современной систематики является поиск альтернативных морфологических (или, в более широком смысле, фенотипических) критериев для таксонов, основанных на молекулярно-филогенетических данных.
Кто такие слизевики
Слизевики (англ. slime molds) — подвижные наземные одноклеточные фаготрофы, формирующие крупные спороносные структуры, плодовые тела. Макроскопические размеры и сухопутный образ жизни ставят их в один ряд с четырьмя другими группами: многоклеточными животными, зелеными растениями, настоящими грибами и суперколониальными цианобактериями (например, Nostoc pruniforme). Но среди членов этого «клуба тяжеловесов» слизевики выделяются полным отсутствием истинной многоклеточности, то есть не образуют массу физиологически связанных клеток, происходящих от одной клетки-предшественницы. У них нет ни тканей, ни органов, ни даже их аналогов, как у высших грибов.
Слизевик начинает жизнь в виде микроскопической амебы, которая, после ряда драматических преобразований, превращается в россыпь крупных и яркоокрашенных споровместилищ, имеющих различное, но в любом случае не тканевое строение. Ученые и обыватели многие века принимали спороносные структуры слизевиков за плодовые тела грибов. Ситуация изменилась в 1820-е годы, после того, как выдающийся миколог Элиас Магнус Фриз забыл в лесу свою шляпу-цилиндр, в которую он для сохранности положил незрелое плодовое тело слизевика. Вернувшись за шляпой вечером, Фриз обнаружил, что странный гриб… выполз на поля цилиндра, где, наконец, замер и созрел. То, что казалось плодовым телом скрытой в толще земли грибницы, было спороношением гигантского подвижного существа!
Когда же Антон де Бари в 1858 году прорастил в лаборатории споры слизевика и обнаружил, что из них выползают крохотные амебы, стало ясно, что слизевики имеют не больше отношения к грибам, чем киты к рыбам. Плодовые тела слизевиков могут формироваться двумя различными способами. Путь агрегации предполагает, что свободные клетки, напоминающие обычных амеб, собираются в тесные группы, так называемые псевдоплазмодии (рис. 2, а, б). Зрелый псевдоплазмодий ведет себя как единый многоклеточный организм: поддерживает постоянную форму, целенаправленно перемещается по субстрату, и в конце концов, в результате довольно сложного «эмбриогенеза», формирует конструкцию типа «шарик на ножке» — собственно плодовое тело.
Псевдоплазмодии и плодовые тела не развиваются из одной клетки-предшественницы, как тела многоклеточных организмов, а являются временными объединениями генетически разнокачественных особей. При этом, в ходе онтогенеза плодовых тел некоторые амебы могут целенаправленно приноситься в жертву, поскольку ножка, состоящая из мертвых клеток, прочнее, чем «живая». Такая стратегия — американский биолог Джеймс Кавендер (James Cavender) в шутку назвал ее «коммунистической» — сближает ее обладателей с истинно многоклеточными организмами. Слизевики, которым свойственна агрегация и псевдоплазмодии, традиционно называют клеточными.
Рис. 2. Псевдоплазмодий (а, б) и плазмодий (в, г). Рисунки а и в взяты из обсуждаемой статьи в Phytotaxa, б — фотография автора, г — фотография с сайта wikimedia.org
Второй путь развития, плазмодиация, позволяет получить сложно устроенное плодовое тело из одной-единственной микроскопической амебы. Правда, для этого ей приходится стать макроскопической, разрастаясь, но не делясь. В результате образуется плазмодий (рис. 2, в, г), гигантская многоядерная амеба, которая может покрывать площадь до 1 м2, быть до 5 м в длину и весить до 20 кг (у слизевика Brefeldia maxima). Большинство плазмодиев, конечно, не столь огромны, но достаточно крупны, чтобы в Латинской Америке их употребляли в пищу. При этом плазмодий является типичной эукариотической клеткой, имеющей, правда, миллионы ядер, исключительно мощный цитоскелет и сложную систему циркуляции цитоплазмы. Достигнув определенных размеров, плазмодий переходит к формированию плодовых тел. Будучи одноклеточным, он не может пожертвовать частью клеток для построения вспомогательных структур. Поэтому все компоненты плодового тела, кроме спор, образуются из отложений полисахаридов (в основном — β-1,4-галактозаминогликана, см. гликозаминогликаны), которые накапливаются на поверхности плазмодия или внутри цистерн его эндоплазматической сети. У некоторых видов небольшое количество спороподобных клеток может остаться в ножке, но это скорее случайность, чем целенаправленная стратегия. Слизевики, которым свойственна плазмодиация, обычно называют плазмодиальными.
Клеточные слизевики бывают очень разными
Как видим, стратегии агрегации и плазмодиации имеют между собой мало общего. Поэтому биологи давно предполагали, что клеточные и плазмодиальные слизевики неродственны друг другу. В 1970-е годы выяснилось еще одно обстоятельство: стратегия клеточных слизевиков возникала в ходе эволюции неоднократно, у самых разных организмов (L. S. Olive, 1970. The Mycetozoa: a revised classification). Сегодня мы знаем, что этот экстравагантный путь развития практикуют минимум шесть неродственных групп. Среди них диктиостелиды и копромиксиды относятся к супергруппе Amoebozoa и состоят в родстве с обыкновенной амебой из школьного учебника, фонтикулиды принадлежат к Opisthokonta и считаются близкой родней настоящих грибов, а акразиды относятся к Discoba и состоят в отдаленном родстве с эвгленами и трипаносомами (см. Случайно открытый жгутиконосец обновляет систему эукариот, «Элементы», 06.02.201. Пятая группа, освоившая агрегацию — это, как ни странно, инфузории (супергруппа Alveolata), правда среди них плодовые тела образует лишь один вид, Sorogena stoianovitchiae (см. S. Sharpe et al., 2015. Timing the origins of multicellular eukaryotes through phylogenomics and relaxed molecular clock analyses). Наконец, агрегация с образованием плодовых тел широко распространена у миксобактерий — прокариотов из отдела Proteobacteria. Подвижные «псевдоплазмодии» этих организмов, так называемые швармы, способны лизировать и поедать других бактерий. Однако миксобактерии не способны к фагоцитозу, что исключает их из перечня «классических» слизевиков.
Из вышесказанного следует важный вывод: путь развития, характерный для клеточных слизевиков — не экзотическая эволюционная случайность, а вполне обычная и успешная стратегия, неоднократно применявшаяся самыми разными организмами. Тут уместно заметить, что мицелиальное строение независимо «изобрели» лишь две таксономические группы (настоящие и ложные грибы), а многоклеточность животного типа, судя по всему, вообще возникла на Земле всего один раз (см., например: С. Ястребов, 2016. Кембрийский взрыв). Таким образом, появление клеточных слизевиков — событие более закономерное, чем появление животных.
Плазмодиальные слизевики: три, две или шесть групп?
А что же плазмодиальные слизевики? Сколько раз в ходе эволюции возникала их жизненная стратегия? До недавнего времени биологи выделяли три группы плазмодиальных слизевиков: миксомицеты, протостелиды и плазмодиофориды. Последнюю группу можно считать слизевиками лишь с большой натяжкой: они являются внутриклеточными паразитами растений и грибов (не вполне «наземный» образ жизни), а их «плодовые тела» представляют собой комочки склеенных спор или просто аморфную споровую массу. Так что в дальнейшем мы будем считать, что истинными плазмодиальными слизевиками являются только миксомицеты и протостелиды.
Протостелиды имеют очень мелкие плодовые тела, состоящие из 1–8 спор и субтильной неклеточной ножки (рис. 3). По большому счету, это просто цисты амеб, приподнятые над субстратом на стебельках (так у нее больше шансов быть подхваченной ветром). Но в отличие от обычных амеб, один плазмодий простостелид образует множество плодовых тел, от десятков до тысяч. Кроме того, часть цитоплазмы, не попавшая в споры, может быть использована для построения крупных и красивых «подставок», так называемых спороносных рожек, на поверхности которых развиваются многочисленные плодовые тела. Это можно наблюдать у обычной в лесах Евразии церациомиксы кустарничковой — Ceratiomyxa fruticulosa (рис. 3, в).
Рис. 3. Представители протостелид: а — плодовые тела Cavostelium apophysatum, б — плодовые тела Protosporangium articulatum, в — спороносные рожки Ceratiomyxa fruticulosa, покрытые плодовыми телами. а, б — фотографии автора, в — фотография с сайта macroid.ru
Миксомицеты, в отличие от протостелид — существа с очень сложной морфологией. Каждое их плодовое тело содержит от сотен до миллионов спор и включает многочисленные вспомогательные структуры (рис. 4), о которых мы подробнее расскажем ниже. Плазмодии миксомицетов также могут распадаться на зачатки мелких плодовых тел (впрочем, не столь мелких, как у протостелид), но у многих видов фаза распада сокращается или полностью выпадает, и тогда весь плазмодий превращается в одно крупное плодовое тело, от одного до десятков сантиметров в диаметре. Такое плодовое тело можно наблюдать, к примеру, у ретикулярии дождевиковой (Reticularia lycoperdon).
Рис. 4. Рис. 4. Строение плодового тела миксомицетов. а — рисунок из обсуждаемой статьи в Phytotaxa, б — фотография Takehiko Sato с сайта iwastesomuchtime.com
Свидетельства в пользу родства миксомицетов и протостелид появились уже давно. В первой половине XX века единственную известную на тот момент протостелиду, вышеупомянутую церациомиксу, считали «экзоспоровым миксомицетом», принимая ее многочисленные плодовые тела за споры, образующиеся на поверхности одного плодового тела. В 1967–1975 годах Линдси Олайв и Кармен Стоянович из Университета Северной Каролины описали множество микроскопических протостелид, создали для них класс Protostelia (=Protosteliomycetes) и перенесли в него церациомиксу (L. S. Olive, 1970. The Mycetozoa: a revised classification).
Вместе с миксомицетами и клеточными слизевиками из класса диктиостелид, протостелиды образовали тип Eumycetozoa, «настоящие слизевики». В 1990 году профессор Арканзасского университета Фредерик Шпигель (Fredrerick W. Spiegel) показал, что два рода протостелид — протоспорангиум (Protosporangium) и кластостелиум (Clastostelium), образующие отряд Protosporangiida, — демонстрируют явное сходство с миксомицетами. Само собой, возникло предположение, что миксомицеты произошли от протостелид (F. W. Spiegel, 1990. Phylum Plasmodial Slime Molds, Class Protostelida).
Все изменилось, когда в 2009 году Лора Шедвик (Lora Shadwick) с соавторами, среди которых был и Фредерик Шпигель, опубликовали результаты молекулярно-филогенетического анализа последовательностей гена рРНК малой субъединицы рибосомы 17 видов протостелид. Выяснилось, что протостелиды вообще не образуют монофилетическую группу, а представляют собой минимум шесть независимых линий, относящихся к разным, зачастую очень удаленным друг от друга ветвям супергруппы Amoebozoa (L. L. Shadwick et al., 2009. Eumycetozoa = Amoebozoa?).
Амебы, обитающие на поверхности лесной подстилки, много раз «изобретали» ножку для приподнимания спор над субстратом, что в глазах таксономистов автоматически превращало их в протостелид. Таким образом, стратегия плазмодиальных слизевиков также оказалась довольно обычным, неоднократно возникавшим явлением. К середине 2010-х класс протостелид распался, а его представители нашли свое место в системе «обычных» (неплодоносящих) амеб. Однако отряд Protosporangiida, сходство которого с миксомицетами ранее отметил Шпигель, равно как и церациомикса, неожиданно нарушили общее правило, действительно оказавшись близкими родственниками миксомицетов (S. Kang et al., 2017. Between a Pod and a Hard Test: The Deep Evolution of Amoebae). К 2019 году было твердо установлено, что состав группы Eumycetozoa (настоящих слизевиков) ограничен отрядом Protosporangiida (рода протоспорангиум и кластостелиум), церациомиксой, миксомицетами и диктиостелидами. Все эти организмы относятся к ветви Evozea (до 2017 года она называлась Conosa) в составе супергруппы Amoebozoa. Их родственниками в составе Evozea являются энтамебы (включая дизентерийную амебу), мастигамебы, пеломиксиды, вариозеи и ряд других классических амеб (S. M. Adl et al., 2018. Revisions to the Classification, Nomenclature, and Diversity of Eukaryotes).
Классификация миксомицетов: морфология против филогенетики
Тем временем начались молекулярно-филогенетические исследования родственных связей в пределах миксомицетов, самой крупной и сложной группы слизевиков. Прогресса в этой области не наблюдалось с 1960-х годов, когда утвердилась классификация Джорджа Мартина и Константиноса Алексопулоса, делившая «эндоспоровых» (то есть настоящих) миксомицетов на пять порядков: эхиностелиевые, лицеевые, трихиевые, стемонитовые и физаровые (G. W. Martin, C. J. Alexopoulos, 1969. Myxomycetes). Отличия между порядками определялись суммой «значимых» признаков: наличием или отсутствием разрыхляющих нитей, их разветвленностью и орнаментацией, а также присутствием в плодовых телах отложений «извести» (оксалатов, карбонатов и фосфатов кальция). Это была типичная морфологическая классификация, основанная на всестороннем анализе строения организмов.
Впрочем, еще в 1875 году польский миксомицетолог Юзеф Ростафинский предложил иную морфологическую классификацию, разделив миксомицеты всего на две группы: темноспоровые, имеющие темно-бурые или черные споры, и светлоспоровые (так это название обычно переводят с латыни, хотя вернее было бы назвать их «яркоспоровыми») — у них споровая масса может быть практически всех цветов радуги.
В этой классификации, правда, не нашлось место роду эхиностелиум (Echinostelium), споры которого практически лишены пигментации: во времена Ростафинского этот мельчайший миксомицет был неизвестен. Классификация Ростафинского была надолго забыта. Однако в 2005 году группа под руководством Анны Марии Фьоре-Донно (Anna Maria Fiore-Donno; сейчас она работает в Университете Кёльна) опубликовала результаты филогении двух маркерных генов (рРНК малой субъединицы рибосомы и фактора элонгации 1α) для 13 видов миксомицетов.
В предложенном авторами филогенетическом дереве стало очевидно четкое разделение миксомицетов на светлоспоровых (к ним относятся порядки Лицевые и Трихиевые) и темноспоровых (Стемонитовые и Физаровые). Бесцветный же эхиностелиум на филограмме 2005 года занял сестринское положение по отношению ко всем остальным миксомицетам, то есть оказался едва ли не членом самостоятельного класса (A. M. Fiore-Donno et al., 2005. Higher-Order Phylogeny of Plasmodial Slime Molds (Myxogastria) Based on Elongation Factor 1-A and Small Subunit rRNA Gene Sequences). Однако, чем больше видов вовлекалось в анализ, тем очевиднее становилось родство эхиностелиума с темноспоровыми миксомицетами. Об этом же свидетельствовали и морфологические данные: из трех родов, в тот момент относившихся к порядку эхиностелиевых, два имеют темные, меланизированные споры, и лишь у собственно эхиностелиума они прозрачные.
Кроме того, и для темноспоровых, и для эхиностелиевых характерно наличие колюмеллы — осевой структуры, расположенной в спороносной головке (споротеке) (A. M. Fiore-Donno et al., 2008. Evolution of dark-spored Myxomycetes).
На основании этих данных в 2013 году известный британский таксономист Томас Кавалье-Смит (Thomas Cavalier-Smith) разделил «эндоспоровые» (настоящие) миксомицеты на два надотряда: Lucisporidia (светлоспоровые) и Columellidia (колюмелловые) (T. Cavalier-Smith, 2013. Early evolution of eukaryote feeding modes, cell structural diversity, and classification of the protozoan phyla Loukozoa, Sulcozoa, and Choanozoa). Правда, использование этим автором зоологической номенклатуры поставило миксомицетологов в затруднительное положение: дело в том, что по давней традиции миксомицеты подчиняются ботанической номенклатуре, о чем прямо сказано в Международном кодексе номенклатуры водорослей, растений и грибов.
В начале 2010-х годов еще казалось, что традиционные порядки (отряды) миксомицетов объединяют не просто сходные, но также и родственные виды, иными словами представляют собой монофилетические группы. В этом случае, указанные порядки можно было бы сохранить без изменений, просто объединив их в предложенные Кавалье-Смитом надотряды. Однако филогенетические исследования отдельных групп миксомицетов, опубликованные в 2012–2015 годах, опровергли эти ожидания: выяснилось, что все классические порядки, а также многие семейства и рода, нуждаются в коренном пересмотре (A. M. Fiore-Donno et al., 2012. 18S rDNA Phylogeny of Lamproderma and Allied Genera (Stemonitales, Myxomycetes, Amoebozoa); A. M. Fiore-Donno et al., 2013. Two-Gene Phylogeny of Bright-Spored Myxomycetes (Slime Moulds, Superorder Lucisporidia); D. V. Leontyev et al., 2015. A critical revision of the Tubifera ferruginosa complex).
В 2019 году в журнале Phytotaxa вышла статья международного коллектива авторов из Украины, Германии, США и России, в которой было представлено первое обобщенное филогенетическое дерево, построенное на основании 139 полных последовательностей гена рРНК малой субъединицы рибосомы миксомицетов из всех описанных семейств и примерно 70% родов. К анализу также были привлечены результаты изучения филогении отдельных групп миксомицетов, опубликованные ранее. Всё это позволило авторам статьи построить первую детальную классификацию миксомицетов, основанную на молекулярно-филогенетических данных (рис. 5), а также по-новому взглянуть на эволюцию морфологических признаков в этой группе.
Рис. 5. Филогения и классификация миксомицетов, предложенная в обсуждаемой статье в Phytotaxa. Цифрами на рисунке обозначены: 1 — Echinostelium, 2 — Barbeyella, 3 — Clastoderma, 4 — Meriderma, 5 — Macbrideola, 6 — Stemonitis, 7 — Symphytocarpus, 8 — Comatricha, 9 — Paradiacheopsis, 10 — Enerthenema, 11 — Brefeldia, 12 — Amaurochaete, 13 — Stemonaria, 14 — Stemonitopsis, 15 — Lamproderma, 16 — Mucilago, 17 — Didymium, 18 — Diachea, 19 — Diderma, 20 — Lepidoderma, 21 — Kelleromyxa, 22 — Physarum, 23 — Craterium, 24 — Leocarpus, 25 — Physarina, 26 — Fuligo, 27 — Physarella, 28 — Cribraria, 29 — Lindbladia, 30 — Licaethalium, 31 — Alwisia, 32 — Lycogala, 33 — Tubifera, 34 — Reticularia, 35 — Licea, 36 — Dianema, 37 — Prototrichia, 38 — Calomyxa, 39 — Dictydiaethalium, 40 — «Licea» variabilis, 41 — Arcyria, 42 — Hemitrichia, 43 — Trichia, 44 — Perichaena. Рисунок из публикации D. V. Leontyev, M. Schnittler, 2017. Phylogeny of myxomycetes (с изменениями)
В новой классификации миксомицеты (класс Myxomycetes) относятся к типу/отделу Eumycetozoa. К нему же принадлежат классы диктиостелиевых (Dictyosteliomycetes) и церациомиксовых (Ceratiomyxomycetes). Последний объединяет протостелидных родственников миксомицетов: рода церациомикса, протоспорангиум и кластостелиум (напомним, что остальные протостелиды теперь широко разбросаны по ветвям дерева Amoebozoa).
Класс Миксомицеты разделен на два подкласса, для которых авторы, уважая приоритет Кавалье-Смита, предложили ботанические версии опубликованных им названий: Lucisporomycetidae (светлоспоровые) и Columellomycetidae (колюмелловые). Что мы узнали об эволюции миксомицетов? Подклассы светлоспоровых и колюмелловых произошли от общего предка в те времена, когда миксомицеты мало отличались от протостелид. Их плодовые тела содержали от двух (как у современного Echinostelium bisporum) до нескольких десятков (E. debaryanum) спор. Масса спор располагалась на тонкой полупрозрачной ножке, которую авторы статьи называют первичной. Ножка этого типа образуется из желеобразной массы полисахаридных молекул, выделяющейся поверхностью молодой спороносной головки.
Дальнейшие события эволюции колюмелловых миксомицетов выглядят так. В цистернах ЭПС плазмодия накапливаются полисахариды, которые, затвердевая, превращаются в нити, расположенные между спорами. Совокупность этих нитей называется капиллицием. Эту структуру ждет большое будущее: у более крупных видов капиллиций превратится в систему, обеспечивающую разрыхление и дозированное рассеивание спор. Далее близкие родственники эхиностелиумов, представители рода барбеелла (Barbeyella) — а вернее, их далекие предки — «изобрели» меланин, кстати, весьма похожий на тот, что имеется у грибов и животных (тут уместно напомнить, что Amoebozoa состоят в отдаленном родстве с Opisthokonta, см. S. M. Adl et al., 2018. Revisions to the Classification, Nomenclature, and Diversity of Eukaryotes).
С этого момента споры, ножки и капиллиций колюмелловых миксомицетов будут окрашены в темно-бурые или черные тона. Таких миксомицетов, следуя Ростафинскому, можно называть тёмноспоровыми. Еще одним изобретением предков барбееллы стал перидий — защитная белково-полисахаридная пленка, окружающая споровую массу. Появление перидия сняло ограничение на размеры спороносной головки: под защитной оболочкой даже тысячи спор могут спокойно созревать, не рассыпаясь прежде времени. Нити капиллиция у барбееллы своими концами приросли к перидию, а в центральной части головки образовали цилиндрическую ось — колюмеллу, которая внизу сомкнулась с первичной ножкой.
Следующим эволюционным шагом стало отделение от предков эхиностелиевых нового порядка — кластодермовых (таксон предложен авторами обсуждаемой статьи). В пределах этой группы случилось удивительное: колюмелла вышла за пределы головки и образовала верхнюю треть ножки. «Колюмелловая» ножка, образованная внутри вакуолей головки, оказалась намного прочнее и эластичнее первичной. Поэтому у потомков кластодермовых, порядка меридермовых, уже вся ножка является продолжением колюмеллы, а вероятным следствием этого является значительное укрупнение плодовых тел. Интересно, что представителей меридермовых длительное время относили к другой, более молодой группе (стемонитовым).
Однако французские миксомицетологи-любители Марьян Мейер и Мишель Пулян обратили внимание, что у этих миксомицетов нити капиллиция сохраняют связь с перидием — этот архаичный признак имелся уже у барбееллы. На основании этого Пулян с соавторами в 2011 году описали род меридерма (Meriderma), а авторы обсуждаемой статьи возвели его, вместе с рядом родственных форм, в самостоятельное семейство и порядок. Дальнейшая эволюция колюмелловых связана с образованием двух крупных эволюционных ветвей — порядков стемонитовых и физаровых. Стемонитовые сделали ставку на усложнение капиллиция: у видов рода стемонитис (Stemonitis) он по уровню сложности стал напоминать архитектурные конструкции. Перидий при этом оказался практически не нужен: поверхностная сеть капиллиция надежно удерживала споры вместе до полного высыхания их поверхности.
Вторая группа, физаровые, напротив, сохранили и усложнили перидий при постепенной деградации капиллиция. Случилось это так. Ранние физаровые (ими теперь считается семейство лампродермовые) обитали в почвах и плодоносили преимущественно весной, сразу после таянья снега. Для образования плодовых тел их плазмодиям требовалось выбраться на освещенную поверхность земли и, желательно, забраться на кончик листа злака или ветку кустарника. Такая повышенная подвижность потребовала активизации актин-миозинового цитоскелета, для функционирования которого необходимы ионы кальция.
Такова одна из возможных причин того, что высшие физаровые (семейства дидимиевых и собственно физаровых) стали накапливать в плодовых телах огромные количества извести. Толщина известковой корки, покрывающей 5–50-сантиметровое плодовое тело фулиго гнилостного (Fuligo septica, рис. 6), может достигать нескольких миллиметров. Благодаря своей подвижности физаровые стали одними из самых распространенных и разнообразных миксомицетов. Их находят в пустынях, альпийском поясе гор и даже в Антарктиде.
Рис. 6. Плодовое тело фулиго гнилостного (Fuligo septica) на стволе осины в Национальном парке Гомольшанские леса (Украина), 14.06.2017. Вся поверхность плодового тела покрыта шершавой известковой коркой, желтая окраска которой обусловлена присутствием пигмента фулигорубина А. Хорошо видно, что плазмодий фулиго выполз на бревно снизу: плодовое тело частично сохранило его вееровидную форму. Фотография автора
Эволюция светлоспоровых миксомицетов началась драматически, путем потери первичной ножки при полном отсутствии колюмеллы, которая могла бы ее заменить. Новую ножку пришлось формировать из перидия, поэтому у всех светлоспоровых миксомицетов она выглядит как складчатый цилиндр, плавно переходящий в покров головки плодового тела.
У наиболее ранних представителей группы, объединенных авторами обсуждаемой статьи в порядок крибрариевых, капиллиций полностью отсутствует, так что функцию рассеивания спор выполняет перфорированный перидий. У более молодого порядка ретикуляриевых (также предложенного в рассматриваемой статье) капиллиций появился, причем его источником опять-таки стал перидий: поверхность плодового тела образовала ворончатые вдавления, которые постепенно вытянулись в трубочки капиллиция. Такое строение сохранилось у альвизии Ллойд (Alwisia lloydiae), обитающей в Австралии и на Тасмании. Впрочем, многие ретикуляриевые предпочли утратить ножки и перешли на распространение спор при помощи дождевой воды и насекомых, как, например, ликогала надревная (Lycogala epidendrum).
Вершиной эволюционного дерева светлоспоровых миксомицетов стали два порядка, лицеевые и трихиевые. Порядок лицеевые, ныне понимаемый в более узком смысле, чем раньше, объединяет формы, в основном перешедшие к плодоношению на коре деревьев. После дождя кора сохраняет влажность недолго, так что жизненный цикл миксомицета вынужденно укорачивается. Не успевая накопить значительную биомассу, лицеевые образуют очень мелкие плодовые тела. К тому же им не нужны ножки: с высоты древесного ствола споры прекрасно рассеиваются и без них. А вот миксомицеты порядка трихиевые предпочитают жить на мертвой древесине, сохраняющей влажность почти весь сезон. Здесь очень сложно добиться полного высыхания и, соответственно, рассеивания спор, поэтому капиллиций у трихиевых устроен очень сложно: он обилен, разветвлен и орнаментирован спиралями, кольцами, шипами и т. п.
Благодаря этим структурам трубочки капиллиция способны пружинить и совершать самостоятельные гигроскопические движения, взрыхляя, подсушивая и понемногу рассеивая споры. Между прочим, аналогичную стратегию разрыхления споровой массы используют печеночники и хвощи. Анализ эволюции морфологических признаков, проведенный авторами обсуждаемой статьи, в который раз показал, что наиболее яркие и заметные морфологические признаки — такие, как наличие капиллиция, извести, ножек — являются плохими предсказателями родственных связей, поскольку имеют склонность возникать и исчезать в ходе эволюции неоднократно. Поэтому одной из важнейших задач современной систематики является поиск альтернативных морфологических (или, в более широком смысле, фенотипических) критериев для таксонов, основанных на молекулярно-филогенетических данных. Такими критериями для миксомицетов оказались крепление капиллиция к перидию, происхождение ножки и капиллиция, наличие спороподобных клеток в ножке и ряд других особенностей.
Завершая обзор новой классификации миксомицетов, хочется подчеркнуть, что филогенетическая систематика этой группы сегодня подошла к тому уровню знаний, который для животных, зеленых растений и настоящих грибов был достигнут к концу 1990-х годов. Общие контуры эволюционных событий уже проступили, но детализация родственных связей на уровне родов и видов все еще остается проблематичной. Хочется надеяться, что транскриптомный анализ и мультигенная филогения, а также критическая ревизия отдельных таксонов миксомицетов, позволят в ближайшие годы узнать намного больше об эволюции этих странных обитателей Земли.
Источник: D. V. Leontyev, M. Schnittler, S. Stephenson, Y. K. Novozhilov, O. N. Shchepin. Towards a phylogenetic classification of the Myxomycetes // Phytotaxa. 2019. V. 399. № 3. P. 209–238. DOI: 10.11646/phytotaxa.399.3.5.
Дмитрий Леонтьев
https://elementy.ru/novosti_nauki/433461/
• Дмитрий Леонтьев • Систематика, Микология • Рис. 1. Упрощенный жизненный цикл слизевиков на примере миксомицета физарум белый (Physarum album). Миксомицеты размножаются спорами (1), которые переносятся ветром на большие расстояния. Когда спора попадает на влажный и теплый субстрат (мертвую древесину, почву, кору дерева), из нее выползает (2) одноклеточное существо: амеба (3) или жгутиконосец (4); последний формируется в более влажных условиях. Обе одноклеточные формы живут в толще субстрата и питаются бактериями, водорослями, простейшими или дрожжевыми грибами, заглатывая их путем фагоцитоза. И амебы, и жгутиконосцы способны делиться и сливаться (5) друг с другом, осуществляя половой процесс. В результате такого слияния всегда образуется диплоидная амеба (6). Она продолжает питаться и расти, но больше не делится, в результате чего приобретает гигантские размеры (сантиметры, а иногда — даже метры) и становится плазмодием (7). Плазмодий выползает из толщи субстрата и начинает путешествовать по лесной подстилке или побегам растений, попутно выискивая себе пищу (на этом этапе ею могут служить плодовые тела грибов, растительные остатки и т. п.). В конце концов плазмодий забирается на самый осветленный и возвышенный участок и преобразуется ( в россыпь сложно устроенных плодовых тел (9), в которых созревают новые споры. Плодовые тела миксомицетов можно собирать и хранить в гербариях. Их строение — основной источник информации для распознавания видов и построения классификаций миксомицетов. Рисунок автора Слизевики — своеобразные амебоидные протисты, освоившие наземный образ жизни и способные к образованию сложно устроенных подовых тел. Крупнейшая и наиболее известная группа слизевиков, миксомицеты, длительное время ускользала от внимания филогенетиков. В начале 2000-х годов было установлено, что эти организмы относятся к супергруппе Amoebozoa, в пределах которой их ближайшими родственниками являются диктиостелиевые и протоспорангиевые (они же церациомиксовые) слизевики. Однако внутренняя система миксомицетов по-прежнему опиралась на морфологию плодовых тел. Первые филогенетические исследования пошатнули уверенность в адекватности традиционной классификации, но не предложили ей серьезной альтернативы. В свежем номере журнала Phytotaxa опубликована первая детальная классификация миксомицетов, основанная на молекулярно-филогенетических данных. В ней не только предложен ряд новых порядков и семейств, но и использованы иные морфологические критерии разграничения таксонов, ранее не принимавшиеся во внимание. На примере миксомицетов вновь подтверждается тезис о том, что наиболее яркие и заметные морфологические признаки являются плохими предсказателями родственных связей, поскольку имеют склонность возникать и исчезать в ходе эволюции неоднократно. Поэтому одной из важнейших задач современной систематики является поиск альтернативных морфологических (или, в более широком смысле, фенотипических) критериев для таксонов, основанных на молекулярно-филогенетических данных. Кто такие слизевики Слизевики (англ. slime molds) — подвижные наземные одноклеточные фаготрофы, формирующие крупные спороносные структуры, плодовые тела. Макроскопические размеры и сухопутный образ жизни ставят их в один ряд с четырьмя другими группами: многоклеточными животными, зелеными растениями, настоящими грибами и суперколониальными цианобактериями (например, Nostoc pruniforme). Но среди членов этого «клуба тяжеловесов» слизевики выделяются полным отсутствием истинной многоклеточности, то есть не образуют массу физиологически связанных клеток, происходящих от одной клетки-предшественницы. У них нет ни тканей, ни органов, ни даже их аналогов, как у высших грибов. Слизевик начинает жизнь в виде микроскопической амебы, которая, после ряда драматических преобразований, превращается в россыпь крупных и яркоокрашенных споровместилищ, имеющих различное, но в любом случае не тканевое строение. Ученые и обыватели многие века принимали спороносные структуры слизевиков за плодовые тела грибов. Ситуация изменилась в 1820-е годы, после того, как выдающийся миколог Элиас Магнус Фриз забыл в лесу свою шляпу-цилиндр, в которую он для сохранности положил незрелое плодовое тело слизевика. Вернувшись за шляпой вечером, Фриз обнаружил, что странный гриб… выполз на поля цилиндра, где, наконец, замер и созрел. То, что казалось плодовым телом скрытой в толще земли грибницы, было спороношением гигантского подвижного существа! Когда же Антон де Бари в 1858 году прорастил в лаборатории споры слизевика и обнаружил, что из них выползают крохотные амебы, стало ясно, что слизевики имеют не больше отношения к грибам, чем киты к рыбам. Плодовые тела слизевиков могут формироваться двумя различными способами. Путь агрегации предполагает, что свободные клетки, напоминающие обычных амеб, собираются в тесные группы, так называемые псевдоплазмодии (рис. 2, а, б). Зрелый псевдоплазмодий ведет себя как единый многоклеточный организм: поддерживает постоянную форму, целенаправленно перемещается по субстрату, и в конце концов, в результате довольно сложного «эмбриогенеза», формирует конструкцию типа «шарик на ножке» — собственно плодовое тело. Псевдоплазмодии и плодовые тела не развиваются из одной клетки-предшественницы, как тела многоклеточных организмов, а являются временными объединениями генетически разнокачественных особей. При этом, в ходе онтогенеза плодовых тел некоторые амебы могут целенаправленно приноситься в жертву, поскольку ножка, состоящая из мертвых клеток, прочнее, чем «живая». Такая стратегия — американский биолог Джеймс Кавендер (James Cavender) в шутку назвал ее «коммунистической» — сближает ее обладателей с истинно многоклеточными организмами. Слизевики, которым свойственна агрегация и псевдоплазмодии, традиционно называют клеточными. Рис. 2. Псевдоплазмодий (а, б) и плазмодий (в, г). Рисунки а и в взяты из обсуждаемой статьи в Phytotaxa, б — фотография автора, г — фотография с сайта wikimedia.org Второй путь развития, плазмодиация, позволяет получить сложно устроенное плодовое тело из одной-единственной микроскопической амебы. Правда, для этого ей приходится стать макроскопической, разрастаясь, но не делясь. В результате образуется плазмодий (рис. 2, в, г), гигантская многоядерная амеба, которая может покрывать площадь до 1 м2, быть до 5 м в длину и весить до 20 кг (у слизевика Brefeldia maxima). Большинство плазмодиев, конечно, не столь огромны, но достаточно крупны, чтобы в Латинской Америке их употребляли в пищу. При этом плазмодий является типичной эукариотической клеткой, имеющей, правда, миллионы ядер, исключительно мощный цитоскелет и сложную систему циркуляции цитоплазмы. Достигнув определенных размеров, плазмодий переходит к формированию плодовых тел. Будучи одноклеточным, он не может пожертвовать частью клеток для построения вспомогательных структур. Поэтому все компоненты плодового тела, кроме спор, образуются из отложений полисахаридов (в основном — β-1,4-галактозаминогликана, см. гликозаминогликаны), которые накапливаются на поверхности плазмодия или внутри цистерн его эндоплазматической сети. У некоторых видов небольшое количество спороподобных клеток может остаться в ножке, но это скорее случайность, чем целенаправленная стратегия. Слизевики, которым свойственна плазмодиация, обычно называют плазмодиальными. Клеточные слизевики бывают очень разными Как видим, стратегии агрегации и плазмодиации имеют между собой мало общего. Поэтому биологи давно предполагали, что клеточные и плазмодиальные слизевики неродственны друг другу. В 1970-е годы выяснилось еще одно обстоятельство: стратегия клеточных слизевиков возникала в ходе эволюции неоднократно, у самых разных организмов (L. S. Olive, 1970. The Mycetozoa: a revised classification). Сегодня мы знаем, что этот экстравагантный путь развития практикуют минимум шесть неродственных групп. Среди них диктиостелиды и копромиксиды относятся к супергруппе Amoebozoa и состоят в родстве с обыкновенной амебой из школьного учебника, фонтикулиды принадлежат к Opisthokonta и считаются близкой родней настоящих грибов, а акразиды относятся к Discoba и состоят в отдаленном родстве с эвгленами и трипаносомами (см. Случайно открытый жгутиконосец обновляет систему эукариот, «Элементы», 06.02.201. Пятая группа, освоившая агрегацию — это, как ни странно, инфузории (супергруппа Alveolata), правда среди них плодовые тела образует лишь один вид, Sorogena stoianovitchiae (см. S. Sharpe et al., 2015. Timing the origins of multicellular eukaryotes through phylogenomics and relaxed molecular clock analyses). Наконец, агрегация с образованием плодовых тел широко распространена у миксобактерий — прокариотов из отдела Proteobacteria. Подвижные «псевдоплазмодии» этих организмов, так называемые швармы, способны лизировать и поедать других бактерий. Однако миксобактерии не способны к фагоцитозу, что исключает их из перечня «классических» слизевиков. Из вышесказанного следует важный вывод: путь развития, характерный для клеточных слизевиков — не экзотическая эволюционная случайность, а вполне обычная и успешная стратегия, неоднократно применявшаяся самыми разными организмами. Тут уместно заметить, что мицелиальное строение независимо «изобрели» лишь две таксономические группы (настоящие и ложные грибы), а многоклеточность животного типа, судя по всему, вообще возникла на Земле всего один раз (см., например: С. Ястребов, 2016. Кембрийский взрыв). Таким образом, появление клеточных слизевиков — событие более закономерное, чем появление животных. Плазмодиальные слизевики: три, две или шесть групп? А что же плазмодиальные слизевики? Сколько раз в ходе эволюции возникала их жизненная стратегия? До недавнего времени биологи выделяли три группы плазмодиальных слизевиков: миксомицеты, протостелиды и плазмодиофориды. Последнюю группу можно считать слизевиками лишь с большой натяжкой: они являются внутриклеточными паразитами растений и грибов (не вполне «наземный» образ жизни), а их «плодовые тела» представляют собой комочки склеенных спор или просто аморфную споровую массу. Так что в дальнейшем мы будем считать, что истинными плазмодиальными слизевиками являются только миксомицеты и протостелиды. Протостелиды имеют очень мелкие плодовые тела, состоящие из 1–8 спор и субтильной неклеточной ножки (рис. 3). По большому счету, это просто цисты амеб, приподнятые над субстратом на стебельках (так у нее больше шансов быть подхваченной ветром). Но в отличие от обычных амеб, один плазмодий простостелид образует множество плодовых тел, от десятков до тысяч. Кроме того, часть цитоплазмы, не попавшая в споры, может быть использована для построения крупных и красивых «подставок», так называемых спороносных рожек, на поверхности которых развиваются многочисленные плодовые тела. Это можно наблюдать у обычной в лесах Евразии церациомиксы кустарничковой — Ceratiomyxa fruticulosa (рис. 3, в). Рис. 3. Представители протостелид: а — плодовые тела Cavostelium apophysatum, б — плодовые тела Protosporangium articulatum, в — спороносные рожки Ceratiomyxa fruticulosa, покрытые плодовыми телами. а, б — фотографии автора, в — фотография с сайта macroid.ru Миксомицеты, в отличие от протостелид — существа с очень сложной морфологией. Каждое их плодовое тело содержит от сотен до миллионов спор и включает многочисленные вспомогательные структуры (рис. 4), о которых мы подробнее расскажем ниже. Плазмодии миксомицетов также могут распадаться на зачатки мелких плодовых тел (впрочем, не столь мелких, как у протостелид), но у многих видов фаза распада сокращается или полностью выпадает, и тогда весь плазмодий превращается в одно крупное плодовое тело, от одного до десятков сантиметров в диаметре. Такое плодовое тело можно наблюдать, к примеру, у ретикулярии дождевиковой (Reticularia lycoperdon). Рис. 4. Рис. 4. Строение плодового тела миксомицетов. а — рисунок из обсуждаемой статьи в Phytotaxa, б — фотография Takehiko Sato с сайта iwastesomuchtime.com Свидетельства в пользу родства миксомицетов и протостелид появились уже давно. В первой половине XX века единственную известную на тот момент протостелиду, вышеупомянутую церациомиксу, считали «экзоспоровым миксомицетом», принимая ее многочисленные плодовые тела за споры, образующиеся на поверхности одного плодового тела. В 1967–1975 годах Линдси Олайв и Кармен Стоянович из Университета Северной Каролины описали множество микроскопических протостелид, создали для них класс Protostelia (=Protosteliomycetes) и перенесли в него церациомиксу (L. S. Olive, 1970. The Mycetozoa: a revised classification). Вместе с миксомицетами и клеточными слизевиками из класса диктиостелид, протостелиды образовали тип Eumycetozoa, «настоящие слизевики». В 1990 году профессор Арканзасского университета Фредерик Шпигель (Fredrerick W. Spiegel) показал, что два рода протостелид — протоспорангиум (Protosporangium) и кластостелиум (Clastostelium), образующие отряд Protosporangiida, — демонстрируют явное сходство с миксомицетами. Само собой, возникло предположение, что миксомицеты произошли от протостелид (F. W. Spiegel, 1990. Phylum Plasmodial Slime Molds, Class Protostelida). Все изменилось, когда в 2009 году Лора Шедвик (Lora Shadwick) с соавторами, среди которых был и Фредерик Шпигель, опубликовали результаты молекулярно-филогенетического анализа последовательностей гена рРНК малой субъединицы рибосомы 17 видов протостелид. Выяснилось, что протостелиды вообще не образуют монофилетическую группу, а представляют собой минимум шесть независимых линий, относящихся к разным, зачастую очень удаленным друг от друга ветвям супергруппы Amoebozoa (L. L. Shadwick et al., 2009. Eumycetozoa = Amoebozoa?). Амебы, обитающие на поверхности лесной подстилки, много раз «изобретали» ножку для приподнимания спор над субстратом, что в глазах таксономистов автоматически превращало их в протостелид. Таким образом, стратегия плазмодиальных слизевиков также оказалась довольно обычным, неоднократно возникавшим явлением. К середине 2010-х класс протостелид распался, а его представители нашли свое место в системе «обычных» (неплодоносящих) амеб. Однако отряд Protosporangiida, сходство которого с миксомицетами ранее отметил Шпигель, равно как и церациомикса, неожиданно нарушили общее правило, действительно оказавшись близкими родственниками миксомицетов (S. Kang et al., 2017. Between a Pod and a Hard Test: The Deep Evolution of Amoebae). К 2019 году было твердо установлено, что состав группы Eumycetozoa (настоящих слизевиков) ограничен отрядом Protosporangiida (рода протоспорангиум и кластостелиум), церациомиксой, миксомицетами и диктиостелидами. Все эти организмы относятся к ветви Evozea (до 2017 года она называлась Conosa) в составе супергруппы Amoebozoa. Их родственниками в составе Evozea являются энтамебы (включая дизентерийную амебу), мастигамебы, пеломиксиды, вариозеи и ряд других классических амеб (S. M. Adl et al., 2018. Revisions to the Classification, Nomenclature, and Diversity of Eukaryotes). Классификация миксомицетов: морфология против филогенетики Тем временем начались молекулярно-филогенетические исследования родственных связей в пределах миксомицетов, самой крупной и сложной группы слизевиков. Прогресса в этой области не наблюдалось с 1960-х годов, когда утвердилась классификация Джорджа Мартина и Константиноса Алексопулоса, делившая «эндоспоровых» (то есть настоящих) миксомицетов на пять порядков: эхиностелиевые, лицеевые, трихиевые, стемонитовые и физаровые (G. W. Martin, C. J. Alexopoulos, 1969. Myxomycetes). Отличия между порядками определялись суммой «значимых» признаков: наличием или отсутствием разрыхляющих нитей, их разветвленностью и орнаментацией, а также присутствием в плодовых телах отложений «извести» (оксалатов, карбонатов и фосфатов кальция). Это была типичная морфологическая классификация, основанная на всестороннем анализе строения организмов. Впрочем, еще в 1875 году польский миксомицетолог Юзеф Ростафинский предложил иную морфологическую классификацию, разделив миксомицеты всего на две группы: темноспоровые, имеющие темно-бурые или черные споры, и светлоспоровые (так это название обычно переводят с латыни, хотя вернее было бы назвать их «яркоспоровыми») — у них споровая масса может быть практически всех цветов радуги. В этой классификации, правда, не нашлось место роду эхиностелиум (Echinostelium), споры которого практически лишены пигментации: во времена Ростафинского этот мельчайший миксомицет был неизвестен. Классификация Ростафинского была надолго забыта. Однако в 2005 году группа под руководством Анны Марии Фьоре-Донно (Anna Maria Fiore-Donno; сейчас она работает в Университете Кёльна) опубликовала результаты филогении двух маркерных генов (рРНК малой субъединицы рибосомы и фактора элонгации 1α) для 13 видов миксомицетов. В предложенном авторами филогенетическом дереве стало очевидно четкое разделение миксомицетов на светлоспоровых (к ним относятся порядки Лицевые и Трихиевые) и темноспоровых (Стемонитовые и Физаровые). Бесцветный же эхиностелиум на филограмме 2005 года занял сестринское положение по отношению ко всем остальным миксомицетам, то есть оказался едва ли не членом самостоятельного класса (A. M. Fiore-Donno et al., 2005. Higher-Order Phylogeny of Plasmodial Slime Molds (Myxogastria) Based on Elongation Factor 1-A and Small Subunit rRNA Gene Sequences). Однако, чем больше видов вовлекалось в анализ, тем очевиднее становилось родство эхиностелиума с темноспоровыми миксомицетами. Об этом же свидетельствовали и морфологические данные: из трех родов, в тот момент относившихся к порядку эхиностелиевых, два имеют темные, меланизированные споры, и лишь у собственно эхиностелиума они прозрачные. Кроме того, и для темноспоровых, и для эхиностелиевых характерно наличие колюмеллы — осевой структуры, расположенной в спороносной головке (споротеке) (A. M. Fiore-Donno et al., 2008. Evolution of dark-spored Myxomycetes). На основании этих данных в 2013 году известный британский таксономист Томас Кавалье-Смит (Thomas Cavalier-Smith) разделил «эндоспоровые» (настоящие) миксомицеты на два надотряда: Lucisporidia (светлоспоровые) и Columellidia (колюмелловые) (T. Cavalier-Smith, 2013. Early evolution of eukaryote feeding modes, cell structural diversity, and classification of the protozoan phyla Loukozoa, Sulcozoa, and Choanozoa). Правда, использование этим автором зоологической номенклатуры поставило миксомицетологов в затруднительное положение: дело в том, что по давней традиции миксомицеты подчиняются ботанической номенклатуре, о чем прямо сказано в Международном кодексе номенклатуры водорослей, растений и грибов. В начале 2010-х годов еще казалось, что традиционные порядки (отряды) миксомицетов объединяют не просто сходные, но также и родственные виды, иными словами представляют собой монофилетические группы. В этом случае, указанные порядки можно было бы сохранить без изменений, просто объединив их в предложенные Кавалье-Смитом надотряды. Однако филогенетические исследования отдельных групп миксомицетов, опубликованные в 2012–2015 годах, опровергли эти ожидания: выяснилось, что все классические порядки, а также многие семейства и рода, нуждаются в коренном пересмотре (A. M. Fiore-Donno et al., 2012. 18S rDNA Phylogeny of Lamproderma and Allied Genera (Stemonitales, Myxomycetes, Amoebozoa); A. M. Fiore-Donno et al., 2013. Two-Gene Phylogeny of Bright-Spored Myxomycetes (Slime Moulds, Superorder Lucisporidia); D. V. Leontyev et al., 2015. A critical revision of the Tubifera ferruginosa complex). В 2019 году в журнале Phytotaxa вышла статья международного коллектива авторов из Украины, Германии, США и России, в которой было представлено первое обобщенное филогенетическое дерево, построенное на основании 139 полных последовательностей гена рРНК малой субъединицы рибосомы миксомицетов из всех описанных семейств и примерно 70% родов. К анализу также были привлечены результаты изучения филогении отдельных групп миксомицетов, опубликованные ранее. Всё это позволило авторам статьи построить первую детальную классификацию миксомицетов, основанную на молекулярно-филогенетических данных (рис. 5), а также по-новому взглянуть на эволюцию морфологических признаков в этой группе. Рис. 5. Филогения и классификация миксомицетов, предложенная в обсуждаемой статье в Phytotaxa. Цифрами на рисунке обозначены: 1 — Echinostelium, 2 — Barbeyella, 3 — Clastoderma, 4 — Meriderma, 5 — Macbrideola, 6 — Stemonitis, 7 — Symphytocarpus, 8 — Comatricha, 9 — Paradiacheopsis, 10 — Enerthenema, 11 — Brefeldia, 12 — Amaurochaete, 13 — Stemonaria, 14 — Stemonitopsis, 15 — Lamproderma, 16 — Mucilago, 17 — Didymium, 18 — Diachea, 19 — Diderma, 20 — Lepidoderma, 21 — Kelleromyxa, 22 — Physarum, 23 — Craterium, 24 — Leocarpus, 25 — Physarina, 26 — Fuligo, 27 — Physarella, 28 — Cribraria, 29 — Lindbladia, 30 — Licaethalium, 31 — Alwisia, 32 — Lycogala, 33 — Tubifera, 34 — Reticularia, 35 — Licea, 36 — Dianema, 37 — Prototrichia, 38 — Calomyxa, 39 — Dictydiaethalium, 40 — «Licea» variabilis, 41 — Arcyria, 42 — Hemitrichia, 43 — Trichia, 44 — Perichaena. Рисунок из публикации D. V. Leontyev, M. Schnittler, 2017. Phylogeny of myxomycetes (с изменениями) В новой классификации миксомицеты (класс Myxomycetes) относятся к типу/отделу Eumycetozoa. К нему же принадлежат классы диктиостелиевых (Dictyosteliomycetes) и церациомиксовых (Ceratiomyxomycetes). Последний объединяет протостелидных родственников миксомицетов: рода церациомикса, протоспорангиум и кластостелиум (напомним, что остальные протостелиды теперь широко разбросаны по ветвям дерева Amoebozoa). Класс Миксомицеты разделен на два подкласса, для которых авторы, уважая приоритет Кавалье-Смита, предложили ботанические версии опубликованных им названий: Lucisporomycetidae (светлоспоровые) и Columellomycetidae (колюмелловые). Что мы узнали об эволюции миксомицетов? Подклассы светлоспоровых и колюмелловых произошли от общего предка в те времена, когда миксомицеты мало отличались от протостелид. Их плодовые тела содержали от двух (как у современного Echinostelium bisporum) до нескольких десятков (E. debaryanum) спор. Масса спор располагалась на тонкой полупрозрачной ножке, которую авторы статьи называют первичной. Ножка этого типа образуется из желеобразной массы полисахаридных молекул, выделяющейся поверхностью молодой спороносной головки. Дальнейшие события эволюции колюмелловых миксомицетов выглядят так. В цистернах ЭПС плазмодия накапливаются полисахариды, которые, затвердевая, превращаются в нити, расположенные между спорами. Совокупность этих нитей называется капиллицием. Эту структуру ждет большое будущее: у более крупных видов капиллиций превратится в систему, обеспечивающую разрыхление и дозированное рассеивание спор. Далее близкие родственники эхиностелиумов, представители рода барбеелла (Barbeyella) — а вернее, их далекие предки — «изобрели» меланин, кстати, весьма похожий на тот, что имеется у грибов и животных (тут уместно напомнить, что Amoebozoa состоят в отдаленном родстве с Opisthokonta, см. S. M. Adl et al., 2018. Revisions to the Classification, Nomenclature, and Diversity of Eukaryotes). С этого момента споры, ножки и капиллиций колюмелловых миксомицетов будут окрашены в темно-бурые или черные тона. Таких миксомицетов, следуя Ростафинскому, можно называть тёмноспоровыми. Еще одним изобретением предков барбееллы стал перидий — защитная белково-полисахаридная пленка, окружающая споровую массу. Появление перидия сняло ограничение на размеры спороносной головки: под защитной оболочкой даже тысячи спор могут спокойно созревать, не рассыпаясь прежде времени. Нити капиллиция у барбееллы своими концами приросли к перидию, а в центральной части головки образовали цилиндрическую ось — колюмеллу, которая внизу сомкнулась с первичной ножкой. Следующим эволюционным шагом стало отделение от предков эхиностелиевых нового порядка — кластодермовых (таксон предложен авторами обсуждаемой статьи). В пределах этой группы случилось удивительное: колюмелла вышла за пределы головки и образовала верхнюю треть ножки. «Колюмелловая» ножка, образованная внутри вакуолей головки, оказалась намного прочнее и эластичнее первичной. Поэтому у потомков кластодермовых, порядка меридермовых, уже вся ножка является продолжением колюмеллы, а вероятным следствием этого является значительное укрупнение плодовых тел. Интересно, что представителей меридермовых длительное время относили к другой, более молодой группе (стемонитовым). Однако французские миксомицетологи-любители Марьян Мейер и Мишель Пулян обратили внимание, что у этих миксомицетов нити капиллиция сохраняют связь с перидием — этот архаичный признак имелся уже у барбееллы. На основании этого Пулян с соавторами в 2011 году описали род меридерма (Meriderma), а авторы обсуждаемой статьи возвели его, вместе с рядом родственных форм, в самостоятельное семейство и порядок. Дальнейшая эволюция колюмелловых связана с образованием двух крупных эволюционных ветвей — порядков стемонитовых и физаровых. Стемонитовые сделали ставку на усложнение капиллиция: у видов рода стемонитис (Stemonitis) он по уровню сложности стал напоминать архитектурные конструкции. Перидий при этом оказался практически не нужен: поверхностная сеть капиллиция надежно удерживала споры вместе до полного высыхания их поверхности. Вторая группа, физаровые, напротив, сохранили и усложнили перидий при постепенной деградации капиллиция. Случилось это так. Ранние физаровые (ими теперь считается семейство лампродермовые) обитали в почвах и плодоносили преимущественно весной, сразу после таянья снега. Для образования плодовых тел их плазмодиям требовалось выбраться на освещенную поверхность земли и, желательно, забраться на кончик листа злака или ветку кустарника. Такая повышенная подвижность потребовала активизации актин-миозинового цитоскелета, для функционирования которого необходимы ионы кальция. Такова одна из возможных причин того, что высшие физаровые (семейства дидимиевых и собственно физаровых) стали накапливать в плодовых телах огромные количества извести. Толщина известковой корки, покрывающей 5–50-сантиметровое плодовое тело фулиго гнилостного (Fuligo septica, рис. 6), может достигать нескольких миллиметров. Благодаря своей подвижности физаровые стали одними из самых распространенных и разнообразных миксомицетов. Их находят в пустынях, альпийском поясе гор и даже в Антарктиде. Рис. 6. Плодовое тело фулиго гнилостного (Fuligo septica) на стволе осины в Национальном парке Гомольшанские леса (Украина), 14.06.2017. Вся поверхность плодового тела покрыта шершавой известковой коркой, желтая окраска которой обусловлена присутствием пигмента фулигорубина А. Хорошо видно, что плазмодий фулиго выполз на бревно снизу: плодовое тело частично сохранило его вееровидную форму. Фотография автора Эволюция светлоспоровых миксомицетов началась драматически, путем потери первичной ножки при полном отсутствии колюмеллы, которая могла бы ее заменить. Новую ножку пришлось формировать из перидия, поэтому у всех светлоспоровых миксомицетов она выглядит как складчатый цилиндр, плавно переходящий в покров головки плодового тела. У наиболее ранних представителей группы, объединенных авторами обсуждаемой статьи в порядок крибрариевых, капиллиций полностью отсутствует, так что функцию рассеивания спор выполняет перфорированный перидий. У более молодого порядка ретикуляриевых (также предложенного в рассматриваемой статье) капиллиций появился, причем его источником опять-таки стал перидий: поверхность плодового тела образовала ворончатые вдавления, которые постепенно вытянулись в трубочки капиллиция. Такое строение сохранилось у альвизии Ллойд (Alwisia lloydiae), обитающей в Австралии и на Тасмании. Впрочем, многие ретикуляриевые предпочли утратить ножки и перешли на распространение спор при помощи дождевой воды и насекомых, как, например, ликогала надревная (Lycogala epidendrum). Вершиной эволюционного дерева светлоспоровых миксомицетов стали два порядка, лицеевые и трихиевые. Порядок лицеевые, ныне понимаемый в более узком смысле, чем раньше, объединяет формы, в основном перешедшие к плодоношению на коре деревьев. После дождя кора сохраняет влажность недолго, так что жизненный цикл миксомицета вынужденно укорачивается. Не успевая накопить значительную биомассу, лицеевые образуют очень мелкие плодовые тела. К тому же им не нужны ножки: с высоты древесного ствола споры прекрасно рассеиваются и без них. А вот миксомицеты порядка трихиевые предпочитают жить на мертвой древесине, сохраняющей влажность почти весь сезон. Здесь очень сложно добиться полного высыхания и, соответственно, рассеивания спор, поэтому капиллиций у трихиевых устроен очень сложно: он обилен, разветвлен и орнаментирован спиралями, кольцами, шипами и т. п. Благодаря этим структурам трубочки капиллиция способны пружинить и совершать самостоятельные гигроскопические движения, взрыхляя, подсушивая и понемногу рассеивая споры. Между прочим, аналогичную стратегию разрыхления споровой массы используют печеночники и хвощи. Анализ эволюции морфологических признаков, проведенный авторами обсуждаемой статьи, в который раз показал, что наиболее яркие и заметные морфологические признаки — такие, как наличие капиллиция, извести, ножек — являются плохими предсказателями родственных связей, поскольку имеют склонность возникать и исчезать в ходе эволюции неоднократно. Поэтому одной из важнейших задач современной систематики является поиск альтернативных морфологических (или, в более широком смысле, фенотипических) критериев для таксонов, основанных на молекулярно-филогенетических данных. Такими критериями для миксомицетов оказались крепление капиллиция к перидию, происхождение ножки и капиллиция, наличие спороподобных клеток в ножке и ряд других особенностей. Завершая обзор новой классификации миксомицетов, хочется подчеркнуть, что филогенетическая систематика этой группы сегодня подошла к тому уровню знаний, который для животных, зеленых растений и настоящих грибов был достигнут к концу 1990-х годов. Общие контуры эволюционных событий уже проступили, но детализация родственных связей на уровне родов и видов все еще остается проблематичной. Хочется надеяться, что транскриптомный анализ и мультигенная филогения, а также критическая ревизия отдельных таксонов миксомицетов, позволят в ближайшие годы узнать намного больше об эволюции этих странных обитателей Земли. Источник: D. V. Leontyev, M. Schnittler, S. Stephenson, Y. K. Novozhilov, O. N. Shchepin. Towards a phylogenetic classification of the Myxomycetes // Phytotaxa. 2019. V. 399. № 3. P. 209–238. DOI: 10.11646/phytotaxa.399.3.5. Дмитрий Леонтьев https://elementy.ru/novosti_nauki/433461/